Popit je bil član Komunistične partije Slovenije od leta 1940, med drugo svetovno vojno pa med drugim član Vrhovnega plenuma OF oz. Slovenskega narodnoosvobodilnega sveta (SNOS). Bil je vodja odseka varnostno-obveščevalne službe SFRJ OZNA v 7. korpusu in pomočnik šefa OZNA za Slovenijo.

Od leta 1982 je bil predsednik Centralnega komiteja Zveze komunistov Slovenije, med letoma 1984 in 1988 pa tudi predsednik predsedstva Socialistične Republike Slovenije.

Zagovarjal je t. i. konservativno strujo slovenskih komunistov v 70. letih - v času neenotnosti v slovenski partiji, ko si je del članov prizadeval za uresničitev liberalnejšega programa vlade Staneta Kavčiča.

Po letu 1974 in spremembi jugoslovanske ustave, ki je dajala večji poudarek posameznim republikam, pa se je zavzemal za večjo odločenost pri uveljavljanju vloge Socialistične republike Slovenije in zato prihajal v konflikt z zagovorniki unitarizma in centralizma v Jugoslaviji.